После очередной миссии, приведшей к трагическим жертвам среди мирного населения, ООН предлагает принять Соковианский договор, который поставит действия команды супергероев под контроль правительственного комитета. Тони Старк, мучимый чувством вины за прошлые разрушения, поддерживает ратификацию соглашения. Стив Роджерс, напротив, считает, что внешний контроль лишит их способности действовать по зову совести и защищать невинных в критический момент.
Раскол в рядах Мстителей усугубляется, когда выясняется, что за недавней террористической атакой в Вене стоит Зимний Солдат — Баки Барнс, старый друг Стива, который, по мнению властей, все еще опасен. Стив отказывается верить в виновность Баки и решает защитить его, вступая в конфликт с Тони и его сторонниками, которые намерены задержать Зимнего Солдата любой ценой.
Противоборствующие группы собирают собственные команды. На стороне Капитана Америки оказываются Сокол, Алая Ведьма, Соколиный Глаз и Человек-муравей. Тони Старк привлекает на свою сторону Черную Вдову, Вижена, Военную машину и неожиданного союзника — паука-подростка из Квинса, известного как Человек-паук. Герои сходятся в эпической битве в аэропорту Лейпцига, где каждый вынужден сражаться против бывших товарищей.
В разгар схватки выясняется, что за всеми событиями стоит таинственный кукловод — барон Гельмут Земо, чья цель — уничтожить Мстителей изнутри, используя их собственные разногласия и секреты. Земо раскрывает страшную правду: Зимний Солдат, находясь под контролем Гидры, убил родителей Тони Старка. Узнав это, Тони в ярости нападает на Стива и Баки, что приводит к финальной, жестокой битве между тремя мужчинами. В результате конфликта команда распадается: Стив и Баки скрываются, а Тони остается один, осознавая, что дружба и доверие разрушены навсегда.